Chakotay igazságérzete azt követeli, hogy adja fel Csillagflottás karrierjét és álljon be a Maquis-k közé 2370-ben. Ezen döntése folytán véletlenül a Delta Kvadránsba kerül és újra magára ölti a Csillagflotta egyenruhát 2371-ben, amikor csatlakozik a USS Voyager megmaradt legénységéhez Janeway kapitány elsőtisztjeként. Nem volt könnyü döntés ez Chakotay számár, de ez az egyetlen módja annak, hogy hazajuttassa legénységét. A Voyageren töltött első évben Chakotay szembekerül mind korábbi legénységével, mind Janeway-jel, miközben mindenki azért küzd, hogy békésen éljenek együtt. Seska, aki korábban az ő legénységének vol a tagja, és akihez gyöngéd szálak is füzték különösen nagy poblémát jelent számára, mert egy ellenséges csapatot vezetett a Voyager ellen és azzal zsarolta Chakotayt, hogy az ő gyermekét hordja. Ez hamisnak bizonyult, de az igazság kideritése során majdnem véget ért a Voyager hazafelé tartó utja.És Chakotay is megváltozik. Amikor 2372-ben Chakotay és Janeway- ugy tünik-, hogy életük végéig a Delta Kvadránsban egy bolygón marad, akkor értik meg egymást emberként is, nemcsak tiszt társként.Amikor visszatérnek a hajóra könnyebben meg tudják osztani egfymnás között a mindennapi teendőket. Chakotay azonban továbbra sem habozik ellentmondani a Janeway által kigondolt terveknek. Chakotay gyakorlatias elméje számára Janeway szigorú ragaszkodása az Elsődleges Irányelvhez, a Borgokkal kötendő szövetség a 8472-es faj ellen és számos egyébb terv a katasztrófát sejteti. Mindent megtesz, hogy támogassa parancsnokát, de néha Tuvokhoz fordul tanácsokért Janeway elmeállapotával kapcsolatban. Azonban Janeway cselekedetein keresztül Chakotay feléleszti hitét a Csillagflottában és elveiben, és végül megbékél azzal a Föderációs politikával, mely indirekt módon felelős volt apja haláláért. Chakotay mélyen hisz amerikai őslakos indián örökségében, mely szerint a család nagyon fontos. Azonban Chakotay legsötétebb félelme az, hogy megörül, akárcsak nagyapja. Ez a téma gyakran feltünik vizióiban is. Chakotayt nagyon közeli barátság füzi Janewayhez, de ez nem akadályozza meg abban, hogy komoly kapcsolatba kerüljön 2373-ban az ex-Borg Riley Frazier-rel, vagy Kellin-nel a Ramurai nyomkövetővel 2374-ben, vagy rövid flörtölésbe kezdjen Valerie Archer-rel a 8472-es fajból 2375-ben. Nagyon szereti kapitányát, de van egy határ, amit soha nem lép át.